Vertikaler und horizontaler Gentransfer prägte die Pflanzenbesiedlung und den Biomasseabbau in der Pilzgattung Armillaria

Nature Microbiology (2023)Diesen Artikel zitieren

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Die Pilzgattung Armillaria enthält nekrotrophe Krankheitserreger und einige der größten terrestrischen Organismen, die in verschiedenen Ökosystemen enorme Verluste verursachen. Wie sie jedoch in einer Gruppe vorwiegend nicht pathogener Holzabbauer ihre Pathogenität entwickelten, bleibt unklar. Hier zeigen wir, dass Armillaria-Arten zusätzlich zu Genduplikationen und De-novo-Genursprüngen mindestens 1.025 Gene über 124 horizontale Gentransferereignisse erworben haben, hauptsächlich von Ascomycota. Der horizontale Gentransfer könnte den Abbau von Pflanzenbiomasse und die Virulenzfähigkeit von Armillaria beeinflusst haben und liefert eine Erklärung für ihre ungewöhnliche, weichfäuleartige Holzzerfallsstrategie. Kombinierte Multi-Spezies-Expressionsdaten zeigten eine umfassende Regulierung horizontal erworbener und mit Holzzerfall in Zusammenhang stehender Gene, mutmaßlicher Virulenzfaktoren und zwei neuartige konservierte Pathogenitäts-induzierte kleine sekretierte Proteine, die Nekrose in Planta auslösten. Insgesamt beschreibt diese Studie, wie die Evolution horizontal und vertikal vererbte Gene zu komplexen adaptiven Merkmalen des Abbaus pflanzlicher Biomasse und der Pathogenität wichtiger Pilzpathogene zusammengefügt hat.

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Neue genomische Assemblies und Annotationen, die in dieser Studie generiert wurden, werden im Rahmen des 1000 Fungal Genome Project bei JGI Mycocosm (https://mycocosm.jgi.doe.gov/Armillaria/Armillaria.info.html) und bei DDBJ/EMBL/GenBank unter hinterlegt Zugangsnummern PRJNA463936, PRJNA500536, PRJNA500837, PRJNA519860, PRJNA519861, PRJNA571622, PRJNA677793 und PRJNA677794. Neue RNA-seq-Datensätze, die in dieser Studie verwendet werden, sind im Gene Expression Omnibus Archive des National Center for Biotechnology Information unter https://www.ncbi.nlm.nih.gov/geo/ hinterlegt. Die Zugangsnummer für den In-planta-Assay zwischen A. luteobubalina und E. grandis lautet PRJNA975488 oder GSE233220. Für den Stamminvasionstest lauten die Zugangsnummern PRJNA972908 für A. ostoyae und PRJNA972989 für A. borealis. Phylogenetisch validierte Genbäume und Genexpressions-Heatmaps für verschiedene Genfamilien für die sechs in dieser Studie verwendeten RNA-seq-Datensätze finden Sie im Figshare-Repository unter https://figshare.com/articles/dataset/Gene_trees/22730534 und https:/ /figshare.com/articles/figure/Gene_expression_heatmaps/22778477?file=40472333 bzw. Quelldaten werden mit diesem Dokument bereitgestellt.

Mit den Datenanalysen und -visualisierungen verbundene Codes sind unter https://github.com/nehasahu486/Armillaria-phylogennomics/tree/main verfügbar.

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Wir bedanken uns für die Unterstützung durch das „Momentum“-Programm der Ungarischen Akademie der Wissenschaften (Vertragsnr. LP2019-13/2019 an LGN), den Europäischen Forschungsrat (Förderungsnr. 758161 an LGN) sowie das Eotvos Lorand Research Network (SA- 109/2021). GS dankt dem Ungarischen Nationalen Büro für Forschung, Entwicklung und Innovation für die Unterstützung (GINOP-2.3.2-15-2016-00052). Die vom Joint Genome Institute des US-Energieministeriums (DOE) (https:/ /ror.org/04xm1d337), eine Benutzereinrichtung des DOE Office of Science, wird vom Office of Science des US-amerikanischen DOE unterstützt und unter der Vertragsnummer betrieben. DE-AC02-05CH11231. Die Forschung wurde in Zusammenarbeit mit der Genomics and Bioinformatics Core Facility am Szentágothai Research Center der Universität Pécs durchgeführt. Ian Hood und Pam Taylor (Scion Research, New Zealand Forest Research Institute Ltd.) stellten freundlicherweise den Stamm A. nova-zealandiae 2840 zur Verfügung. D. Lindner (Forest Products Laboratory, USA) stellte freundlicherweise Stämme von A. borealis und A. ectypa zur Sequenzierung zur Verfügung. Wir danken G. Bonito für die Erlaubnis zur Nutzung des Genoms von Flagelloscypha sp.

Huei-Mien Ke

Aktuelle Adresse: Abteilung für Mikrobiologie, Soochow-Universität, Taipei, Taiwan

Biologisches Forschungszentrum, Abteilung für synthetische und Systembiologie, Szeged, Ungarn

Neha Sahu, Zsolt Merényi, Bálint Balázs, Máté Virágh und László G. Nagy

Doctoral School of Biology, Fakultät für Naturwissenschaften und Informatik, Universität Szeged, Szeged, Ungarn

Neha Sahu & Simang Champramary

Gruppe für funktionelle Genomik und Bioinformatik, Fakultät für Forstwirtschaft, Institut für Wald- und Naturressourcenmanagement, Universität Sopron, Sopron, Ungarn

Boris Indic, Simang Champramary & György Sipos

Hawkesbury Institute for the Environment, Western Sydney University, Richmond, New South Wales, Australien

Johanna Wong-Bajracharya, Tori-Lee Monk, Alexie Papanicolaou und Jonathan Plett

Elizabeth Macarthur Agricultural Institute, NSW Department of Primary Industries, Menangle, New South Wales, Australien

Johanna Wong-Bajracharya und Krista L. Plett

Biodiversitätsforschungszentrum, Academia Sinica, Taipeh, Taiwan

Huei-Mien Ke & Isheng Jason Tsai

Joint Genome Institute des US-Energieministeriums, Lawrence Berkeley National Laboratory, Berkeley, CA, USA

Steven Ahrendt, Anna Lipzen, Bill Andreopoulos, Jasmyn Pangilinan, Kerrie Barry, Kurt LaButti, Maxim Koriabine, Mi Yan, Robert Riley und Igor V. Grigoriev

Abteilung für Mikrobiologie, Fakultät für Naturwissenschaften und Informatik, Universität Szeged, Szeged, Ungarn

Sándor Kocsubé

ELKH-SZTE Forschungsgruppe Pilzpathogenitätsmechanismen, Universität Szeged, Szeged, Ungarn

Sándor Kocsubé

Architektur und Funktion biologischer Makromoleküle (AFMB), CNRS, Universität Aix-Marseille, Marseille, Frankreich

Elodie Drula

INRAE, UMR 1163, Pilzbiodiversität und Biotechnologie, Marseille, Frankreich

Elodie Drula

DTU Bioengineering, Technische Universität Dänemark, Kongens Lyngby, Dänemark

Bernard Henrissat

Abteilung für Biowissenschaften, König-Abdulaziz-Universität, Jeddah, Saudi-Arabien

Bernard Henrissat

Universität Lothringen, INRAE, UMR 1136 „Tree/Microorganism Interactions“, INRAE Grand Est Centre – Nancy, Champenoux, Frankreich

Francis M. Martin

Abteilung für Biologie, Abteilung für terrestrische Ökologie, Universität Kopenhagen, København Ø, Dänemark

Christopher Bugge Harder

Abteilung für Biowissenschaften, Universität Oslo, Blindern, Oslo, Norwegen

Christopher Bugge Harder

Eidgenössische Forschungsanstalt WSL, Birmensdorf, Schweiz

Daniel Rigling

Fakultät für Biowissenschaften, Gebäude für Biowissenschaften, Universität Bristol, Bristol, Großbritannien

Kathryn L. Ford und Gary D. Foster

Abteilung für Pflanzen- und Mikrobenbiologie, University of California Berkeley, Berkeley, CA, USA

Igor V. Grigoriev

Abteilung für Pflanzenpathologie, Ohio State University, Columbus, OH, USA

Jason Slot

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NS, LGN, JP und GS haben die Studie konzipiert. NS, BI, JW-B., ZM, KLP und JP führten die Laborexperimente durch, einschließlich der DNA/RNA-Isolierung für die Genom- und Transkriptomsequenzierung. NS, ZM, BI, H.-MK, SK, ED, BB, BH, MV, SC, IJT, JS und LGN führten eine Datenanalyse durch. ED und BH annotierten CAZymes für die Genome, die in JGI Mycocosm nicht verfügbar sind. NS, JS, ZM, SK und LGN analysierten HGT-Ereignisse. SA, T.-LM, AL, BA, JP, AP, KB, KL, MK, MY, RR und IGV führten die Genomsequenzierung, -assemblierung und -annotation durch. JP und KLP führten eine experimentelle PiSSP-Validierung durch. KLF und GDF trugen Stämme zur Genomsequenzierung bei. CBH steuerte Genomdaten bei. LGN, NS, JP, FMM, JS, SK, GS und DR haben das Manuskript geschrieben. Alle Autoren haben das Manuskript geprüft, geprüft und freigegeben.

Korrespondenz mit László G. Nagy.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Nature Microbiology dankt Jonathan Schilling und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Peer-Reviewer-Berichte sind verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

a) Duplikationen (grün) und Verluste (rot) an jedem Knoten für Datensatz1. Bootstrap-Unterstützungswerte unter 80 werden blau angezeigt. b) Bewertung transponierbarer Elemente für Armillaria und die Physalacriaceae.

Quelldaten

Deutlich angereicherte GO-Begriffe in den 1473 Orthogruppen, abgeleitet aus 2913 Duplikationen bei Armillaria MRCA. Die GO-Anreicherungsanalyse wurde unter Verwendung des einseitigen Fisher-Tests mit dem Weight01-Algorithmus im topGO-Paket (R) durchgeführt, wobei ein p-Wert ≤ 0,05 als signifikant angesehen wurde. Die X-Achse zeigt den Prozentsatz der signifikanten Gene an der Gesamtzahl der Gene, die Y-Achse zeigt die p-Werte. Blau zeigt niedrigere und Rot zeigt höhere p-Werte an. GO-Begriffe, bei denen mindestens 30 % der Gene signifikant waren, werden im Diagramm aufgeführt (die vollständige Liste der angereicherten GO-Begriffe finden Sie in der Ergänzungstabelle 2).

Quelldaten

Phylogenetische PCAs und ihre jeweiligen Belastungsfaktoren für PCWDE-Genfamilien. Die Artenabkürzungen sind je nach Ernährungsweise farbig.

Quelldaten

Violindiagramm, das die Genexpression phylogenetisch validierter HT- und VT-Gene im Transkriptom der Fruchtkörperentwicklung von A. ostoyae zeigt. Die Y-Achse zeigt log2-transformierte Ausdruckswerte und die X-Achse zeigt die Beispielvergleiche für jedes Experiment.

Quelldaten

Aufbau für die neuen RNA-Seq-Experimente, die in dieser Studie verwendet werden. a) Aufbau für das Zeitverlaufsexperiment. b) Aufbau für den Stamminvasionstest.

Die Heatmap zeigt Anreicherungsverhältnisse für 23 Gengruppen („Ergothion: wegen fehlender Anreicherung entfernt) aus aggregierten differentiellen Genexpressionsdaten über 6 Experimente (a – hochregulierte, b – herunterregulierte Gene). Die Y-Achse zeigt den Beispielvergleich für jeden Datensatz, wobei rechts die Anzahl der DEGs als Balkendiagramm angezeigt wird. In der Heatmap bedeuten wärmere Farben höhere Anreicherungsverhältnisse (eine vollständige Liste der Quotenverhältnisse finden Sie in der Ergänzungstabelle 5).

Quelldaten

Heatmaps, die die Genexpression im Zeitverlauf in A. luteobubalina für Genfamilien zeigen, die mit der Immunsuppression des Wirts, oxidativem Stress, Entgiftung und Zytotoxizität zusammenhängen. Eine wärmere Farbe steht für einen höheren Ausdruck.

Quelldaten

A) Heatmap zeigt log2-fache Änderungen für annotierte SSPs, die zu mindestens einem Zeitpunkt hochreguliert wurden. Rot zeigt einen höheren und Blau einen niedrigeren logFC; gefolgt von einer An-/Abwesenheitsmatrix von Homologen in 131 Arten (Datensatz 2). Die X-Achse zeigt ProteinIDs sowohl für die Heatmap als auch für die An-/Abwesenheitsmatrix. Die Y-Achse zeigt Beispielvergleiche in der Heatmap. und Artenreihenfolge in der Anwesenheits-/Abwesenheitsmatrix.

Quelldaten

a) Zusammenfassung der Kopiennummern der Orthogruppe OG0000784, bestehend aus PiSSP Armlut1_1348401. b) Gekürztes Mehrfachsequenz-Alignment von Proteinen in OG0000784.

Quelldaten

a) Zusammenfassung der Kopiennummern der Orthogruppe OG0000401, bestehend aus PiSSP Armlut1_1165297. b) Gekürztes Mehrfachsequenz-Alignment von Proteinen in OG0000401.

Quelldaten

Ergänzende Abbildungen. 1–12 und Anmerkung 1.

Neue Armillaria-Genome, Liste der Arten in jedem in dieser Studie verwendeten Datensatz und ihre jeweiligen Artenbäume.

Angereicherte Gene in Armillaria-Duplikationen und neuartige Kerngene in der Armillaria-Klade.

In Datensatz 2 identifizierte CAZymes und PCWDEs, Kopienzahlen substratbasierter PCWDEs in jeder Art, PCA-Beladungen aus phylogenetischem PCA, co-angereicherte CAZy-OGs und ihre Domänenarchitektur.

HGTs in Physalacriaceae bilden mithilfe von KI und phylogenetischer Validierung Genbäume.

DEGs in sechs RNA-seq-Experimenten und Odds Ratio für verschiedene Funktionskategorien.

Expressionsdaten für A. luteobubalina-SSPs im In-Planta-Assay sowie Virulenzfaktoren und OG-Zahlen in Stamminvasionsassays.

Statistische Daten zur Genomstatistik in Abb. 1.

Statistische Daten für Boxplot in Abb. 2b.

Statistische Daten für Abb. 3a,c.

Statistische Daten für Abb. 4a,b.

Unbearbeitete Rohbilder für Abb. 5b.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 1b.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 2.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 3.

Statistische Daten für den Geigenplot in Extended Data Abb. 4.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 6a,b.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 7.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 8.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 9b.

Statistische Daten für Extended Data Abb. 10b.

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Sahu, N., Indic, B., Wong-Bajracharya, J. et al. Vertikaler und horizontaler Gentransfer prägte die Pflanzenbesiedlung und den Biomasseabbau in der Pilzgattung Armillaria. Nat Microbiol (2023). https://doi.org/10.1038/s41564-023-01448-1

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Eingegangen: 10. November 2022

Angenommen: 11. Juli 2023

Veröffentlicht: 07. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41564-023-01448-1

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Vertikaler und horizontaler Gentransfer prägte die Pflanzenbesiedlung und den Biomasseabbau in der Pilzgattung Armillaria